Unité Mixte
de Recherche

Biologie et Génétique
des Interactions Plante-Parasite
 

CIRAD
UMR-BGPI TA A-54/K
Campus International
de Baillarguet
34398 Montpellier Cedex 5
FRANCE


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Equipe 2 : Interactions Virus Insecte Plante (VIP) Thématique de recherche
 
Biologie cellulaire de l’interaction plante-virus et régulation de l’acquisition par le vecteur
Responsable: Martin Drucker
 

De nombreux parasites différencient au cours de leur cycle de vie des « morphes » spécialisés dans la transmission. Ce projet étudie l’existence de telles formes virales produites par les virus de plante en réponse à l’arrivée, l’installation, et l’alimentation de leur vecteur sur la plante infectée.

Personnel impliqué dans le projet

M. Drucker
Chef de projet

B. Dader
Post-doctorant

M. Ducousso
Ingénieure

C. Then
Ingénieure
J.L. Macia
Assistant technique
E. Berthelot
Doctorante
   

 

Contexte scientifique du projet de recherche

Nous cherchons à comprendre les interactions cellulaires et moléculaires qui ont lieu entre les phytovirus et leurs plantes hôtes pour acheminer leur acquisition par insectes vecteurs et ultérieurement leur transmission.
Projections confocales montrant des tissus foliaires infectés par le CaMV et immunomarqués en vert pour le facteur assistant de la transmission P2. Gauche : Cellules de l'épiderme et du mésophylle avec la P2 dans des corps à transmission « standby ». Les parois sont colorées en bleu et les chloroplastes en rouge. Milieu : Cellules épidermique avec la P2 sous forme des réseaux mixtes. Les chloroplastes sont colorées en rouge. Droite : Réseau de P2 proche à une gaine salivaire (tuyaux bleuâtre) dans le mésophylle. Lors des piqûres, les pucerons sécrètent en continu de la salive gélifiante qui durci et forme une gaine autour des stylets. Ces gaines restent derrière après le départ des pucerons et témoigne du passage des stylets. Les chloroplastes sont colorées en rouge et les noyaux en blanc.


Les virus étudiés sont le Cauliflower mosaic virus (CaMV) et (depuis plus récemment) le Turnip mosaic virus (TuMV), deux virus non-apparentés, mais qui sont transmis par pucerons de manière similaire : pour leur transmission ils s'accrochent, comme des centaines d'autres phytovirus, aux stylets des pucerons quand les derniers piquent dans des cellules des plantes infectées. Puis ils sont transportés, toujours accrochés aux stylets, vers une autre plante et sont y inoculés quand les pucerons reprennent les piqûres dans la nouvelle plante.

On a assumé pendant longtemps que l'acquisition des virus est une simple contamination des stylets lors de l'activité alimentaire des pucerons et un rôle actif du virus n'a pas été considéré. Or, notre groupe a complètement bouleversé cet image par le découvert d'un phénomène inattendu : Le virus modèle CaMV ne forme qu’au moment précis de l'arrivée du vecteur des morphes transmissibles (Martinière et al., 2013). Donc le virus est compétent pour la transmission seulement pendant la présence du vecteur quand la transmission est possible et peut consacrer des ressources cellulaires aux autres étapes du cycle viral (réplication, mouvement,…) pour le reste du temps (Figure 1).

Les projets de mon groupe portent tous sur ce phénomène que nous avons dénommé « activation de la transmission ». Il y a deux questions principales que nous abordons. D'abord nous voulons connaître en détail les mécanismes cellulaires et moléculaires de l'activation de la transmission du CaMV, et puis nous voulons savoir si (et comment) autres virus activent leur transmission.


Les réponses aux deux questions auront des répercussions importantes sur la virologie et pathologie végétale et possiblement même sur l'agronomie (Drucker & Then, 2015). En fait, décortiquer les différentes étapes de l'activation de la transmission pourrait renseigner sur des points faibles dans ce processus, susceptibles d'être exploités pour une lutte alternative des virus. Le transfert de ce phénomène sur autres virus indiquera s'il s'agit d'un phénomène général dans la virologie végétale et, pourquoi pas, animale.

Figure 1 : Le complexe transmissible du CaMV et modèle d'activation de la mission du CaMV. (A) La transmission du CaMV nécessite la formation d'un complexe transmissible, composé de la particule virale icosaédrique (en bleu et jaune) et de la protéine virale P2 (en rouge), qui comme facteur assistant de la transmission lie la particule virale à un récepteur dans l'extrémité des pièces buccales de son vecteur puceron. (B) Modèle de l'activation de la transmission. (1) Représentation d'une cellule de plante infectée en l'absence de puceron. Cette cellule possède des usines virales (VF) contenant la plupart des particules virales (cercles bleus et jaunes), inclues dans la matrice de protéine P6 (gris). La cellule contient aussi une autre structure virale, le corps à transmission ou CT (TB dans le schéma, représenté en rond rouge). Le CT est en forme stand-by dans les cellules non visitées par pucerons, et contient la totalité de la protéine P2 (rouge) de la cellule, associée a la protéine P3 (bleu) et de quelques particules virales. Les microtubules sont représentés en vert. (2) Après l'arrivée du puceron sur une plante infectée, le puceron insère ses stylets dans le tissu pour faire une piqûre test. Cela induit une contrainte mécanique liée au mouvement des stylets et/ou un stress chimique, lié possiblement a la salive. La plante perçoit immédiatement le stress (symbolisé en éclair jaune) ce qui déclenche des réponses ultérieures de défense de celle-ci. En relation avec la réponse de défense ou parallèlement, ce signal produit une réponse rapide du CT qui se caractérise par un afflux de tubuline (vert) dans le CT qui devient un CT activé. (3) Très rapidement (quelques secondes), le CT activé se désintègre, et toute la protéine P2 ainsi que des virions (issus des usines virales) se relocalisent sur les microtubules pour former les réseaux mixtes avec des complexes transmissibles et un surplus de protéine P2 (Martinière et al., 2013 ; Bak et al., 2013). Cela permet l'acquisition directe, mais également séquentielle du CaMV par le puceron (Drucker et al., 2002). (4) Après le départ du puceron qui retient dans ses stylets des complexes transmissibles et la protéine P2 libre, un nouveau CT est formé et les surplus des virions rentrent dans les VF, permettant d'attendre la venue d'un autre vecteur pour un nouvel événement de transmission. Modifié d'après Drucker & Then (2015).

Financement


Agence National de la Recherche (ANR) projet 12-BSV7-005-01 «VIP»
Human Frontiers Science Program (HFSP) projet RGP0013/2015 «Cellular and biophysical mechanisms of virus-vector interactions mediating disease transmission»

Liste de publications sélectionnées


Drucker, M., and Then, C. (2015). Transmission activation in non-circulative virus transmission: a general concept? Curr Opin Virol 15, 63–68.

Bak, A., Blanc, S., Gargani, D., Martinière, A., and Drucker, M. (2014). Multiples fonctions des usines virales?: l’exemple du virus de la mosaïque du chou-fleur (cauliflower mosaic virus). Virologie 18, 201–210.

Blanc, S., Drucker, M., and Uzest, M. (2014). Localizing viruses in their insect vectors. Annu Rev Phytopathol 52, 403–425.

Bak, A., Martinière, A., Blanc, S., and Drucker, M. (2013). Early interactions during the encounter of plants, aphids and arboviruses. Plant Signal Behav 8, e24225.

Bak, A., Gargani, D., Macia, J.-L., Malouvet, E., Vernerey, M.-S., Blanc, S., and Drucker, M. (2013). Virus factories of cauliflower mosaic virus are virion reservoirs that engage actively in vector transmission. J Virol 87, 12207–12215.

Martinière, A., Bak, A., Macia, J.-L., Lautredou, N., Gargani, D., Doumayrou, J., Garzo, E., Moreno, A., Fereres, A., Blanc, S., and Drucker, M. (2013). A virus responds instantly to the presence of the vector on the host and forms transmission morphs. eLife 2, e00183.

Bak, A., Irons, S.L., Martinière, A., Blanc, S., and Drucker, M. (2012). Host cell processes to accomplish mechanical and non-circulative virus transmission. Protoplasma 249, 529–539.

Blanc, S., Uzest, M., and Drucker, M. (2011). New research horizons in vector-transmission of plant viruses. Curr Opin Microbiol 14, 483–491.

Martinière, A., Macia, J.-L., Bagnolini, G., Jridi, C., Bak, A., Blanc, S., and Drucker, M. (2011). VAPA, an innovative “virus-acquisition phenotyping assay” opens new horizons in research into the vector-transmission of plant viruses. PloS One 6, e23241.

Uzest, M., Drucker, M., and Blanc, S. (2011). La transmission d’un complexe?: pas si simple. Cas du virus de la mosaïque du chou-fleur. Virologie 15, 192–204.

Hoh, F., Uzest, M., Drucker, M., Plisson-Chastang, C., Bron, P., Blanc, S., and Dumas, C. (2010). Structural insights into the molecular mechanisms of cauliflower mosaic virus transmission by its insect vector. J Virol 84, 4706–4713.

Martinière, A., Zancarini, A., and Drucker, M. (2009). Aphid transmission of cauliflower mosaic virus: the role of the host plant. Plant Signal Behav 4, 548–550.

Martinière, A., Gargani, D., Uzest, M., Lautredou, N., Blanc, S., and Drucker, M. (2009). A role for plant microtubules in the formation of transmission-specific inclusion bodies of cauliflower mosaic virus. Plant J 58, 135–146.

Khelifa, M., Journou, S., Krishnan, K., Gargani, D., Espérandieu, P., Blanc, S., and Drucker, M. (2007). Electron-lucent inclusion bodies are structures specialized for aphid transmission of cauliflower mosaic virus. J Gen Virol 88, 2872–2880.

Drucker, M., Froissart, R., Hébrard, E., Uzest, M., Ravallec, M., Espérandieu, P., Mani, J.C., Pugnière, M., Roquet, F., Fereres, A., and Blanc, S. (2002). Intracellular distribution of viral gene products regulates a complex mechanism of cauliflower mosaic virus acquisition by its aphid
vector. Proc Natl Acad Sci U S A 99, 2422–2427.

Palacios, I., Drucker, M., Blanc, S., Leite, S., Moreno, A., and Fereres, A. (2002). Cauliflower mosaic virus is preferentially acquired from the phloem by its aphid vectors. J Gen Virol 83, 3163–3171.

 
asques et ascospores de Magnaporthe orizae - copyright : JL Notteghem spores Magnaporthe oryzae - copyright : JL Notteghem bactéries Xanthomonas pseudoalbilineans (gauche) et Xanthomonas albilineans (droite). Les deux produisent l'antibiotique albicidine (structure en haut de la photo - copyright : S. Cociancich/A. Mainz
  champignon Magnaporthe (vert) en train d'attaquer une feuille de riz - copyright : A. Delteil/JB Morel test d'anticorps sur puceron (Mysus persicae) - copyright : MS Vernerey/M. van Munster/M. Uzest